Клинико-диагностическое значение определения сиаловых кислот в биологических объектах
Вольхина И.В.1 , Бутолин Е.Г.2
1. Санкт-Петербургский государственный педиатрический медицинский университет, Санкт-Петербург, Россия 2. Ижевская государственная медицинская академия, Ижевск, Россия
Сиаловые кислоты (СК) являются производными нейраминовой кислоты и занимают терминальное положение в цепях моносахаридных остатков различных гликоконъюгатов. Биологическое значение СК следует рассматривать с точки зрения их двойной роли, то есть они либо маскируют сайты распознавания, либо, напротив, представляют собой биологическую мишень, позволяя определять их рецепторным белкам и выступая в качестве лиганда. Процессы десиалирование/сиалирование можно рассматривать как динамическую модификацию, регулируемую сиалилтрансферазами и сиалидазами в ответ на внешние или внутренние стимулы. В данном обзоре рассмотрено структурно-функциональное разнообразие и потенциальное использование фракций СК как биомаркеров различных патологических состояний. Практически любые экстремальные воздействия на организм и воспалительные процессы приводят к повышению уровня общих и свободных СК в крови и тканях. К возможным причинам увеличения содержания показателей обмена сиалогликоконъюгатов в биологических объектах относятся активация в гепатоцитах синтеза и секреции различных белков острой фазы, многие из которых являются сиалогликопротеинами, нарушение целостности мембран и разрушение клеток организма, высокая активность сиалидаз (нейраминидаз) и сиалилтрансфераз. При большинстве острых и хронических заболеваний печени, в клетках которой синтезируются и гликозилируются многие белки плазмы крови, отмечается уменьшение общего уровня СК в сыворотке крови. Аберрантное сиалирование приводит к изменению строения, способности к выполнению биологических функций и периода полураспада сиалогликоконъюгатов. Гликозилирование является наиболее распространённой посттрансляционной модификацией белков в вирусе, которая не только способствует образованию специфической конформации вирусных белков, но также модулирует их взаимодействие с рецепторами и влияет на распознавание клеток хозяина, репликацию вируса и инфекционность. Содержание общих СК в сыворотке крови повышается при некоторых доброкачественных и воспалительных состояниях, что свидетельствует об отсутствии специфичности и ограничивает их использование для раннего выявления и скрининга опухолевых заболеваний. Клинико-диагностическое значение определения показателей обмена сиалогликоконъюгатов, в том числе изменения содержания как отдельных фракций СК, так и специфических белков в различных биологических жидкостях и тканях, заключается в установлении причин и механизмов биохимических изменений в организме при определённых заболеваниях. В сочетании с измерением существующих маркеров они могут быть использованы для улучшения показателей диагностики, стадирования и мониторинга терапевтического ответа при некоторых патологических состояниях, когда потребность в специфичности меньше, чем для диагностики.
Вольхина И.В., Бутолин Е.Г. (2022) Клинико-диагностическое значение определения сиаловых кислот в биологических объектах. Биомедицинская химия, 68(1), 7-17.
Вольхина И.В. и др. Клинико-диагностическое значение определения сиаловых кислот в биологических объектах // Биомедицинская химия. - 2022. - Т. 68. -N 1. - С. 7-17.
Вольхина И.В. и др., "Клинико-диагностическое значение определения сиаловых кислот в биологических объектах." Биомедицинская химия 68.1 (2022): 7-17.
Вольхина, И. В., Бутолин, Е. Г. (2022). Клинико-диагностическое значение определения сиаловых кислот в биологических объектах. Биомедицинская химия, 68(1), 7-17.
Переводная версия в журнале «Biomedical Chemistry (Moscow) Supplement Series B»:10.1134/S199075082203012X
Список литературы
Blix G., Svennerholm L., Werner I., Finsnes E., Sörensen J.S., Sörensen N.A. (1952) The isolation of chondrosamine from gangliosides and from submaxillary mucin. Acta Chem. Scand., 6, 358-362. CrossRef Scholar google search
Schauer R., Kamerling J.P. (2018) Exploration of the sialic acid world. Adv. Carbohydr. Chem. Biochem., 75, 1-213. CrossRef Scholar google search
Чен К., Венг Ю., Ма Ж., Ли Н., Хан В., Женг К., Цей Ю., Ченг Д. (2015) Asp141 и цепочка водородных связей Asp141-Asn109-Asp33 обеспечивают активность и структурную стабильность сиалилтрансфераз класса GT80. Биохимия, 80(8), 1289-1297. CrossRef Scholar google search
Noel M., Gilormini P.A., Cogez V., Yamakawa N., Vicogne D., Lion C., Biot C., Guérardel Y., Harduin-Lepers A. (2017) Probing the CMP-sialic acid donor specificity of two human β-d-galactoside sialyltransferases (ST3Gal I and ST6Gal I) selectively acting on O- and N-glycosylproteins. Chembiochem., 18(13), 1251-1259. CrossRef Scholar google search
Schauer R. (2004) Victor Ginsburg's influence on my research of the role of sialic acids in biological recognition. Arch. Biochem. Biophys., 426(2), 132-141. CrossRef Scholar google search
Liu R., Sreenivasan C., Yu H., Sheng Z., Newkirk S., An W., Smith D., Chen X., Wang D., Li F. (2020) Influenza D virus diverges from its related influenza C virus in the recognition of 9-O-acetylated N-acetyl- or N-glycolyl-neuraminic acidcontaining glycan receptors. Virology, 545, 16-23. CrossRef Scholar google search
Heise T., Pijnenborg J.F.A., Bull C., Hilten N., Kers-Rebel E.D., Balneger N., Elferink H., Adema G.J., Boltje T.J. (2019) Potent metabolic sialylation inhibitors based on C-5-modified fluorinated sialic acids. J. Med. Chem., 62(2), 1014-1021. CrossRef Scholar google search
Bork K., Horstkorte R., Weidemann W. (2009) Increasing the sialylation of therapeutic glycoproteins: the potential of the sialic acid biosynthetic pathway. J. Pharm. Sci., 98(10), 3499-3508. CrossRef Scholar google search
Kundra R., Kornfeld S. (1999) Asparagine-linked oligosaccharides protect Lamp-1 and Lamp-2 from intracellular proteolysis. J. Biol. Chem., 274(43), 31039-31046. CrossRef Scholar google search
Chen X., Liu X., Xiao Z., Liu J., Zhao L., Tan W.-S., Fan L. (2019) Insights into the loss of protein sialylation in an fc-fusion protein-producing CHO cell bioprocess. Appl. Microbiol. Biotechnol., 103(12), 4753-4765. CrossRef Scholar google search
Hoffmeister K.M. (2011) The role of lectins and glycans in platelet clearance. J. Thromb. Haemost., 9, 35-43. CrossRef Scholar google search
Grewal P.K., Uchiyama S., Ditto D., Varki N., Le D.T., Nizet V., Marth J.D. (2008) The Ashwell receptor mitigates the lethal coagulopathy of sepsis. Nat. Med., 14(6), 648-655. CrossRef Scholar google search
Rumjantseva V., Grewal P.K., Wandall H.H., Josefsson E.C., Sorensen A.-L., Larson G., Marth J.D., Hartwig J.H., Hoffmeister K.M. (2009) Dual roles for hepatic lectin receptors in the clearance of chilled platelets. Nat. Med., 15(11), 1273-1280. CrossRef Scholar google search
Daly J., Carlsten M., O'Dwyer M. (2019) Sugar free: novel immunotherapeutic approaches targeting siglecs and sialic acids to enhance natural killer cell cytotoxicity against cancer. Front Immunol., 10, 1047. CrossRef Scholar google search
Fougerat A., Pan X., Smutova V., Heveker N., Cairo C.W., Issad T., Larrivée B., Medin J.A., Pshezhetsky A.V. (2018) Neuraminidase 1 activates insulin receptor and reverses insulin resistance in obese mice. Mol. Metab., 12, 76-88. CrossRef Scholar google search
Hwang J.B., Hernandez J., Leduc R., Frost S.C. (2000) Alternative glycosylation of the insulin receptor prevents oligomerization and acquisition of insulin-dependent tyrosine kinase activity. Biochim. Biophys. Acta, 1499(1-2), 74-84. CrossRef Scholar google search
Пшежецкий А.В., Ашмарина Л.И. (2013) Десиалирование поверхностных рецепторов: новое направление в регуляции клеточных сигнальных систем. Биохимия, 78(7), 949-961. CrossRef Scholar google search
Gu T.J., Gu X.B., Ariga T., Yu R.K. (1990) Purification and characterization of CMP-NeuAc:GM1 (Gal beta 1-4GalNAc) alpha 2-3 sialyltransferase from rat brain. FEBS Lett., 275(1-2), 83-96. CrossRef Scholar google search
Glanz V.Y., Myasoedova V.A., Grechko A.V., Orekhov A.N. (2019) Sialidase activity in human pathologies. Eur. J. Pharmacol., 842, 345-350. CrossRef Scholar google search
Шакиреянова Р.М. (1962) О дифференциальной диагностике хронической тонзиллогенной интоксикации от скрытого ревматизма по уровню сиаловой кислоты в сыворотке крови. Казанский мед. ж., 5, 40-41. Scholar google search
Афанасьев Е.Н. (1963) Определение сиаловой кислоты и реакции дифениламина в сыворотке крови детей с ревматизмом и хроническим тонзиллитом. Педиатрия, 42, 24-28. Scholar google search
Федрова М.К. (1964) Сравнительные исследования протеинограммы, глюцидограммы и сиаловой кислоты при клиническом ревматизме и ревматоидном артрите. Клиническая химия, 10, 986-990. CrossRef Scholar google search
Шараев П.Н., Рябов В.И., Гумярова Г.Х., Вольхина И.В. (1993) Определение свободной и связанной форм сиаловых кислот в биологических объектах. Клиническая лабораторная диагностика, 4, 44-46. Scholar google search
Bhagava N.V. (2002) Heteropolysaccharides: glycoproteins and glycolipids. Medical Biochemistry, 4, 153-171. CrossRef Scholar google search
Вольхина И.В., Бутолин Е.Г. (2020) Влияние липоевой кислоты на обмен сиаловых кислот в стенке тонкой кишки крыс с аллоксановым диабетом. Педиатр. СПб, 11(1), 37-42. CrossRef Scholar google search
Стрелков Н.С., Шараев П.Н., Вольхина И.В. (1997) Об обмене сиалосодержащих соединений при развитии хронического остеомиелита. Бюллетень экспериментальной биологии и медицины, 123(6), 607-608. CrossRef Scholar google search
Вольхина И.В., Наумова Н.Г. (2012) Сравнительный анализ изменений показателей обмена биополимеров соединительной ткани в стенке желудка при иммобилизации у крыс с различной устойчивостью к стрессу. Вестник УдГУ, 1, 55-58. Scholar google search
Маслак А.С., Костюк О.В., Машейко И.В., Бразалук А.З. (2013) Содержание α1-кислого гликопротеина и сиаловых кислот в биологических жидкостях у больных с хроническими миелопролиферативными заболеваниями. Журнал Гродненского государственного медицинского университета, 1, 39-41. Scholar google search
Нарыжный С.Н., Легина О.К. (2021) Гаптоглобин как биомаркер. Биомедицинская химия, 67(2), 105-118. CrossRef Scholar google search
Appenheimer M.M., Huang R.-Y., Chandrasekaran E.V., Dalziel M., Hu Y.P., Soloway P.D., Wuensch S.A., Matta K.L., Lau J.T.Y. (2003) Biologic contribution of P1 promotermediated expression of ST6Gal I sialyltransferase. Glycobiology, 13(8), 591-600. CrossRef Scholar google search
Yasukawa Z., Sato C., Kitajima K. (2005) Inflammationdependent changes in α2,3-, α2,6-, and α2,8-sialic acid glycotopes on serum glycoproteins in mice. Glycobiology, 15(9), 827-837. CrossRef Scholar google search
Gunnarsson P., Levander L., Pahlsson P., Grenegard M. (2007) The acute-phase protein 1-acid glycoprotein (AGP) induces rises in cytosolic Ca2+ in neutrophil granulocytes via sialic acid binding immunoglobulin-like lectins (Siglecs). FASEB J., 21(14), 4059-4069. CrossRef Scholar google search
Süer G.S., Kazezoğlu C., Sunar B., Özçelik F., Güngör Ö., Yorulmaz F., Gülen Ş. (2006) Relationship between serum sialic acids, sialic acid-rich inflammation-sensitive proteins and cell damage in patients with acute myocardial infarction. Clinical Chemistry and Laboratory Medicine (CCLM), 44(2), 199-206. CrossRef Scholar google search
Zhang Z., Wuhrer M., Holst S. (2018) Serum sialylation changes in cancer. Glycoconj. J., 35(2), 139-160. CrossRef Scholar google search
Schauer R. (1985) Sialic acids and their role as biological masks. Trends. Biochem. Sci., 10(9), 357-360. CrossRef Scholar google search
Nicol B.M., Prasad S.B. (2002) Sialic acid changes in Dalton's lymphoma-bearing mice after cyclophosphamide and cisplatin treatment. Braz. J. Med. Biol. Res., 35(5), 549-553. CrossRef Scholar google search
Dao T.L., Ip C., Patel J. (1980) Serum sialyltransferase and 5′-nucleotidase as reliable biomarkers in women with breast cancer. J. Nat. Cancer Inst., 65(3), 529-534. Scholar google search
Glavey S.V., Manier S., Natoni A., Sacco A., Moschetta M., Reagan M.R., Murillo L.S., Sahin I., Wu P., Mishima Y., Zhang Y., Zhang W., Zhang Y., Morgan G., Joshi I., Roccaro A.M., Ghobrial I.M., Dwyer M. (2014) The sialyltransferase ST3GAL6 influences homing and survival in multiple myeloma. Blood, 124, 1765-1776. CrossRef Scholar google search
Miyagi T. (2008) Aberrant expression of sialidase and cancer progression. Proc. Jpn. Acad. Ser. B Phys. Biol. Sci., 84, 407-418. CrossRef Scholar google search
Заздравная А.В. (2016) Онкомаркеры и их клиническое значение. Здравоохранение Югры: опыт и инновации, 2, 26-32. Scholar google search
Gao L., Linden L., Parsons N.J., Cole J.A., Smith H. (2000) Uptake of metabolites by gonococci grown with lactate in a medium containing glucose: evidence for a surface location of the sialyltransferase. Microb. Pathog., 28(5), 257-266. CrossRef Scholar google search
Vimr E., Lichtensteiger C. (2002) To sialylate, or not to sialylate: that is the question. Trends. Microbiol., 10(6), 254-257. CrossRef Scholar google search
Gong Y., Qin S., Dai L., Tian Z. (2021) The glycosylation in SARS-CoV-2 and its receptor ACE2. Signal Transduct. Target. Ther., 6(1), 396. CrossRef Scholar google search
Teppa R.E., Petit D., Plechakova O., Cogez V., Harduin-Lepers A. (2016) Phylogenetic-derived insights into the evolution of sialylation in eukaryotes: comprehensive analysis of vertebrate β-galactoside α2,3/6-sialyltransferases (ST3Gal and ST6Gal). Int. J. Mol. Sci., 17(8), 1286. CrossRef Scholar google search
Yao H., Song Y., Chen Y., Wu N., Xu J., Sun C., Zhang J., Weng T., Zhang Z., Wu Z. (2020) Molecular architecture of the SARS-CoV-2 virus. Cell, 183(3), 730-738. CrossRef Scholar google search
Casalino L., Gaieb Z., Goldsmith J.A., Hjorth C.K., Dommer A.C., Harbison A.M., Fogarty C.A., Barros E.P., Taylor B.C., McLellan J.S. (2020) Beyond shielding: the roles of glycans in the SARS-CoV-2 spike protein. ACS Cent. Sci., 6, 1722-1734. CrossRef Scholar google search
Wang O., Wang Y., Yang S., Lin C., Aliyu L., Chen Y., Parsons L., Tian Y., Jia H., Pekosz A., Betenbaugh M.J., Cipollo J.F. (2021) A linkage-specific sialic acid labeling strategy reveals different site-specific glycosylation patterns in SARS-CoV-2 spike protein produced in CHO and HEK cell substrates. Front. Chem., 9, 735558. CrossRef Scholar google search
Lan J., Ge J., Yu J., Shan S., Zhou H., Fan S., Zhang Q., Shi X., Wang Q., Zhang L., Wang X. (2020) Structure of the SARS-CoV-2 spike receptor-binding domain bound to the ACE2 receptor. Nature, 581(7807), 215-220. CrossRef Scholar google search
Shajahan A., Archer-Hartmann S., Supekar N.T., Gleinich A.S., Heiss C., Azadi P. (2021) Comprehensive characterization of N- and O- glycosylation of SARS-CoV-2 human receptor angiotensin converting enzyme 2. Glycobiology, 31(4), 410-424. CrossRef Scholar google search
Sun X.-L. (2021) The role of cell surface sialic acids for SARS-CoV-2 infection. Glycobiology, 31(10), 1245-1253. CrossRef Scholar google search
Muller E., Schroder C., Schauer R., Sharon N. (1983) Binding and phagocytosis of sialidase-treated rat erythrocytes by a mechanism independent of opsonins. Hoppe Seylers Z. Physiol. Chem., 364(10), 1419-1429. CrossRef Scholar google search
Gruszewska E., Cylwik B., Gudowska M., Panasiuk A., Flisiak R., Chrostek L. (2019) The concentration of total sialic acid in chronic hepatitis B and C. Ann. Clin. Biochem., 56(1), 118-122. CrossRef Scholar google search
Gruszewska E., Cylwik B., Panasiuk A., Szmitkowski M., Flisiak R., Chrostek L. (2014) Total and free serum sialic acid concentration in liver diseases. Biomed. Res. Int., 2014, 876096. CrossRef Scholar google search
Dotz V., Wuhrer M. (2019) N-glycome signatures in human plasma: associations with physiology and major diseases. FEBS Lett., 593(21), 2966-2976. CrossRef Scholar google search
Romppanen J., Punnonen K., Anttila P., Jakobsson T., Blake J., Niemelä O. (2002) Serum sialic acid as a marker of alcohol consumption: effect of liver disease and heavy drinking. Alcohol. Clin. Exp. Res., 26, 1234-1238. CrossRef Scholar google search
Иванов Д.О., Новикова В.П., Похлебкина А.А. (2018) Врожденные нарушения гликозилирования. Педиатр, 9(3), 5-15. CrossRef Scholar google search
Chang I.J., He M., Lam C.T. (2018) Congenital disorders of glycosylation. Ann. Transl. Med., 6(24), 477. CrossRef Scholar google search
Chrostek L., Cylwik B., Szmitkowski M., Korcz W. (2006) The diagnostic accuracy of carbohydrate-deficient transferrin, sialic acid and commonly used markers of alcohol abuse during abstinence. Clin. Chim. Acta, 364(1-2), 167-171. CrossRef Scholar google search
Horynova M.S., Vrablikova A., Stewart T.J., Takahashi K., Czernekova L., Yamada K., Suzuki H., Julian B.A., Renfrow M.B., Novak J., Raska M. (2015) N-acetylgalactosaminide α2,6-sialyltransferase II is a candidate enzyme for sialylation of galactose-deficient IgA1, the key autoantigen in IgA nephropathy. Nephrol. Dial. Transplan., 30(2), 234-238. CrossRef Scholar google search
Knoppova B., Reily C., King R.G., Julian B.A., Novak J., Todd J., Green T.J. (2021) Pathogenesis of IgA nephropathy: current understanding and implications for development of disease-specific treatment. J. Clin. Med., 10(19), 4501. CrossRef Scholar google search
Mehta A.S., Long R.E., Comunale M.A., Wang M., Rodemich L., Krakover J., Philip R., Marrero J.A., Dwek R.A., Block T.M. (2008) Increased levels of galactose-deficient anti-Gal immunoglobulin G in the sera of hepatitis C virus-infected individuals with fibrosis and cirrhosis. J. Virol., 82(3), 1259-1270. CrossRef Scholar google search
Маркина Ю.В., Маркин А.М., Собенин И.А., Орехов А.Н. (2020) Перспективы использования сиалированных иммуноглобулинов в терапии различных заболеваний. Фундаментальная и клиническая медицина, 5(2), 112-118. CrossRef Scholar google search
Khan A., Sergi C. (2018) Sialidosis: a review of morphology and molecular biology of a rare pediatric disorder. Diagnostics (Basel), 8(2), 29. CrossRef Scholar google search
Ahn J.H., Kim A.R., Lee C., Kim N.K.D., Kim N.-S., Park W.-Y., Kim M., Youn J., Cho J.W., Kim J.S. (2019) Type 1 sialidosis patient with a novel deletion mutation in the NEU1 gene: case report and literature review. Cerebellum, 18(3), 659-664. CrossRef Scholar google search
Leroy J.C., Seppala R., Huizing M., Dacremont G., de Simpel H., van Coster R.N., Orvisky E., Krasnewich D.M., Gahl W.A. (2001) Dominant inheritance of sialuria, an inborn error of feedback inhibition. Am. J. Hum. Genet., 68(6), 1419-1427. CrossRef Scholar google search
Reily C., Stewart T.J., Renfrow M.B., Novak J. (2019) Glycosylation in health and disease. Nat. Rev. Nephrol., 15(6), 346-366. CrossRef Scholar google search
